Seit SpongeBob sein Ananas-Haus in Bikini Bottom bezogen hat, weicht sein über alles geliebtes Haustier, Schnecke Gary, nicht von seiner Seite: Rosa-blau-grün, kultiviert, eloquent und mit vollem Namen Gary B. Schneckerich gerufen, ist er ein treuer Begleiter. Doch eines Tages wird SpongeBob gelbgrün vor Schreck, denn Gary ist plötzlich verschwunden. Mit seinem besten Kumpel Patrick macht er sich auf nach Atlantic City, einer versunkenen Stadt im Meer, wo er Gary im Schloss des undurchsichtigen Bösewichts König Poseidon vermutet. Beim Versuch, in das Schloss einzubrechen, werden die beiden von dem König der Meere und seinen Wächtern erwischt. Poseidon würde mit den Eindringlingen gerne kurzen Prozess machen, aber da hat er die Rechnung ohne die heldenhaften Bewohner von Bikini Bottom gemacht ... denn die unternehmen alles, um ihre Freunde zu retten.

Die tödliche Gefahr durch die ebenso grausamen wie geräuschempfindlichen Kreaturen ist noch immer allgegenwärtig und jeder kleinste Laut könnte ihr letzter sein. Evelyn (Emily Blunt) ist mit ihren Kindern Regan (Millicent Simmonds), Marcus (Noah Jupe) und dem Baby nun auf sich allein gestellt und die Familie muss ihren Alltag weiterhin in absoluter Stille bestreiten. Aber was passiert, wenn sie plötzlich gezwungen sind, ihr sicheres Zuhause zu verlassen, und auf andere Überlebende treffen? Haben sie nun, wo sie die Schwachstelle ihrer Gegner kennen, gemeinsam eine Chance? Eine lautlose Jagd beginnt …

Ex-Flieger-Ass Maverick ist nun ein Fluglehrer, der den jungen Macho-Piloten von heute auf der Flugakademie zeigt, wie es geht. Dabei muss er aber auch mit der neuen Zeit zu Recht kommen, in der Piloten immer weniger eine Rolle spielen, da unbemannnte Drohnen eingesetzt werden.